จอห์น สแลทเทอรี่ เป็นนักแสดงผู้ได้รับการเสนอชื่อชิงรางวัลไพรม์ไทม์ เอ็มมี อวอร์ด ที่มีผลงานจอแก้ว จอเงินและละครเวทีนับไม่ถ้วน
สแลทเทอรี่ได้รับการเสนอชื่อชิงสี่รางวัลไพรม์ไทม์ เอ็มมี อวอร์ดสาขานักแสดงสมทบชายยอดเยี่ยมในซีรีส์ดรามาจากบทโรเจอร์ สเตอร์ลิงในซีรีส์ดังทางเอเอ็มซีเรื่อง Mad Men ซีรีส์นี้กลายเป็นรายการทางเคเบิลพื้นฐานรายการแรกที่ได้รับรางวัลซีรีส์ดรามายอดเยี่ยมจากเวทีไพรม์ไทม์ เอ็มมี อวอร์ดปี 2008 และคว้ารางวัลมาได้ในปี 2009, 2010 และ 2011 นอกจากนี้ ซีรีส์นี้ยังได้รับรางวัลลูกโลกทองคำสาขาซีรีส์ยอดเยี่ยมประเภทดรามาในปี 2008, 2009 และ 2010 และได้รับการเสนอชื่อชิงรางวัลในปี 2011 ซีซันที่เจ็ดและซีซันสุดท้ายของ Mad Men แพร่ภาพครั้งแรกทางเอเอ็มซีในวันที่ 5 เมษายนและตอนสุดท้ายได้แพร่ภาพในวันที่ 17 พฤษภาคม
หลังจากนี้ สแลทเทอรี่จะกลับมารับบทโฮเวิร์ด สตาร์คจาก Iron Man 2 อีกครั้งในภาพยนตร์โดยวอลท์ ดิสนีย์ พิคเจอร์สเรื่อง Ant-Man ซึ่งมีกำหนดเข้าฉายในวันที่ 17 กรกฎาคม ในวันที่ 31 กรกฎาคม เขาจะได้แสดงในซีรีส์เรื่อง Wet Hot American Summer ที่เน็ตฟลิกซ์กลับมาสร้างใหม่ เมื่อเร็วๆ นี้ เขาเพิ่งปิดกล้อง Spotlight ภาพยนตร์ใหม่โดยโธมัส แม็คคาร์ธีย์ ซึ่งเขารับบท เบน แบรดลีย์ จูเนียร์ ประกบมาร์ค รัฟฟาโล, ไมเคิล คีย์ตันและราเชล แม็คอดัมส์ ภาพยนตร์เรื่องนี้เล่าเรื่องการสืบสวนปี 2001 ของบอสตัน โกลบ ที่เปิดโปงการล่วงละเมิดทางเพศที่ยาวนานเป็นทศวรรษโดยนักบวชคาธอลิคทั่วทั้งเขตบอสตัน
ก่อนหน้านี้ เขาได้แสดงใน Bluebird ที่เปิดตัวในงานเทศกาลภาพยนตร์ไทรเบกาปี 2013 และจัดจำหน่ายโดยแฟคทอรี 25 ในเดือนกุมภาพันธ์ ปี 2015 ภาพยนตร์เรื่องนี้เล่าเหตุการณ์ลุ้นระทึกในเมืองเมนและนำแสดงโดยเอมี มอร์ตัน (ซีรีส์ Chicago P.D.) ร่วมกับอดัม ไดรเวอร์ (ซีรีส์ Girls) และมาร์โก มาร์ทินเดล (ซีรีส์ Justified)
ผลงานภาพยนตร์ก่อนหน้านี้ของสแลทเทอรี่รวมถึงภาพยนตร์โดยยูนิเวอร์แซล พิคเจอร์สเรื่อง The Adjustment Bureau ที่แสดงประกบแมทท์ เดมอนและเอมิลี บลันท์, ภาพยนตร์ดังโดยคลินท์ อีสต์วู้ดเรื่อง Flags of Our Fathers, ภาพยนตร์โดยไมค์ นิโคลส์เรื่อง Charlie Wilsons War, ภาพยนตร์โดยเทอร์รี จอร์จเรื่อง Reservation Road, ภาพยนตร์โดยไมค์ นีเวลเรื่อง Mona Lisa Smile ประกบจูเลีย โรเบิร์ตส์, ภาพยนตร์โดยแม็คคาร์ธีย์เรื่อง The Station Agent, ภาพยนตร์โดยโจเอล ชูมัคเกอร์เรื่อง Bad Company, ภาพยนตร์โดยสตีเวน โซเดอร์เบิร์กห์เรื่อง Traffic และล่าสุด ภาพยนตร์โดยไบรอัน ซาเวลสันเรื่อง In Our Nature ประกบแซ็ค กิลฟอร์ด, เจนา มาโลนและกาเบรียล ยูเนียน
สแลทเทอรี่ได้กำกับห้าเอพิโซดของซีรีส์ Mad Men ในปี 2014 เขาได้กำกับภาพยนตร์เรื่องแรก Gods Pocket ที่สร้างจากนิยายพีท เด็กซ์เตอร์จากบทภาพยนตร์ที่สแลทเทอรี่ดัดแปลงและร่วมเขียนกับอเล็กซ์ เมทคาล์ฟ ภาพยนตร์เรื่องนี้นำแสดงโดยฟิลิป เซย์มัวร์ ฮอฟแมน ผู้ล่วงลับ, ริชาร์ด เจนกินส์, คริสตินา เฮนดริคส์และจอห์น เทอร์ทูโร Gods Pocket ถูกนำเข้าฉายในอเมริกาในวันที่ 9 พฤษภาคม ปี 2014 โดยไอเอฟซี ฟิล์มส์ หลังจากที่เปิดตัวในงานเทศกาลภาพยนตร์ซันแดนซ์ ภาพยนตร์เรื่องนี้เข้าฉายในอังกฤษในวันที่ 8 สิงหาคม ปี 2014
สแลทเทอรี่ได้รับการยกย่องจากบทบาทของเขาในซีรีส์หลายเรื่อง ตลอดหลายปีที่ผ่านมา รวมถึงซีรีส์ Desperate Housewives (ซึ่งทำให้เขาได้รับการเสนอชื่อชิงรางวัลแซ็ก อวอร์ดสาขาทีมนักแสดงจากการเป็นหนึ่งในนักแสดงของซีรีส์ดังกล่าว) และซีซันที่สี่ของซีรีส์ Arrested Development ผลงานจอแก้วเรื่องอื่นๆ ของเขารวมถึง Homefront, Ed, HBOs K Street และซีรีส์ดรามาเรื่อง Jack & Bobby นอกจากนี้ เขายังได้รับบทดารารับเชิญที่น่าจดจำในซีรีส์ Sex and the City, Will & Grace, Judging Amy และ 30 Rock
ด้านละครเวที สแลทเทอรี่ได้แสดงบนเวทีบรอดเวย์ในละครรางวัลพูลิทเซอร์เรื่อง Rabbit Hole ซึ่งทำให้เขาได้รับการเสนอชื่อชิงรางวัลดรามา ลีค อวอร์ด, ละครบรอดเวย์เรื่อง Betrayal, การแสดงประกบนาธาน เลนในละครโดยนีล ไซมอนเรื่อง Laughter on the 23rd Floor ผลงานบรอดเวย์เรื่องอื่นๆ รวมถึงละครโปรดักชันออริจินอลของ Three Days of Rain ซึ่งทำให้เขาได้รับรางวัลนักวิจารณ์ละครลอสแองเจลิสและได้รับการเสนอชื่อชิงรางวัลดรามา เดสก์ อวอร์ด
