บิลลี่ ครูดัพมีบทบาทที่หลากหลายทั้งในแวดวงละครเวทีและภาพยนตร์ เมื่อเร็วๆ นี้ เขาแสดงนำในภาพยนตร์อินดี้หลายเรื่องด้วยกัน อาทิเช่นเรื่อง Pretty Bird ซึ่งฉายที่งานเทศกาลภาพยนตร์ซันแดนซ์ปี 2008 และเรื่อง Dedication ที่เขาร่วมแสดงกับแมนดี้ มัวร์ และในปี 2006 เขาร่วมแสดงอยู่ในภาพยนตร์ดราม่าของโรเบิร์ต เดอ นีโร เรื่อง The Good Shepherd ซึ่งนำแสดงโดยแม็ตต์ เดม่อน และแองเจลิน่า โจลี่ และในภาพยนตร์ของเจเจ อับรามส์ เรื่อง Mission: Impossible III ที่นำแสดงโดยทอม ครูซ ต่อมา เขารับบทเป็นเจ เอ๊ดการ์ ฮูเวอร์ ในภาพยนตร์ดราม่าอาชญากรรมที่วางเหตุการณ์ให้เกิดขึ้นในยุค 1930 เรื่อง Public Enemies ซึ่งกำกับโดยไมเคิล มานน์
ครูดัพประเดิมงานแสดงภาพยนตร์เรื่องแรกในภาพยนตร์ดราม่าปี 1996 ของแบร์รี่ เลอวินสัน เรื่อง Sleepers ที่เขาร่วมแสดงกับโรเบิร์ต เดอ นีโร, เควิน เบคอน และแบร็ด พิตต์ เขายังร่วมแสดงในภาพยนตร์ของวูดี้ อัลเลน เรื่อง Everyone Says I Love You และแสดงนำในภาพยนตร์ของแพ็ต โอคอนเนอร์ เรื่อง Inventing the Abbotts ส่วนในปี 1998 ครูดัพได้รับคำชมจากการรับบทเป็นนักวิ่ง สตีฟ พรีฟอนเทน ในภาพยนตร์ชีวประวัติเรื่อง Without Limits และเขายังได้รับคำชมจากภาพยนตร์ของสตีเฟ่น เฟรียร์ส เรื่อง The Hi-Lo Country
ในปี 2000 ครูดัพยังแสดงนำในภาพยนตร์ของคีธ กอร์ดอน เรื่อง Waking the Dead และในภาพยนตร์คว้ารางวัลของคาเมรอน โครว์ เรื่อง Almost Famous ที่นำแสดงโดยเคต ฮัดสัน และฟรานซิส แม็คดอร์แมนด์ ผลงานภาพยนตร์เรื่องอื่นๆ ของเขา ได้แก่ ภาพยนตร์ของบาร์ต ฟรูนด์ลิช เรื่อง World Traveler และ Trust the Man ซึ่งทั้งสองเรื่องนี้เขาร่วมแสดงกับจูลีแอนน์ มัวร์, ภาพยนตร์ของกิลเลี่ยน อาร์มสตรอง เรื่อง Charlotte Gray ที่เขาร่วมแสดงกับเคต แบลนเช็ตต์, ภาพยนตร์ดราม่าแฟนตาซีของทิม เบอร์ตัน เรื่อง Big Fish และภาพยนตร์ของริชาร์ด อายร์ เรื่อง Stage Beauty
