ดาริล ฮันนาห์เข้าสู่วงการแสดงอย่างเต็มตัว เมื่อเธอได้รับเลือกให้แสดงคู่กับ ทอม แฮงคส์ ในเรื่อง Splash (1984) ที่ประสบความสำเร็จอย่างสูงในปีที่ออกฉาย และเป็นเรื่องที่สร้างชื่อเสียงให้กับเธอมากที่สุด จากบท แมดิสัน เงือกสาวผู้บอบบางที่หลงเข้ามาในมหานครนิวยอร์ค ผู้กำกับ รอน โฮเวิร์ด เลือกให้เธอรับบทนี้หลังจากได้เห็นบทบาทการแสดงของเธอใน Blade Runner (1982) หนังของ ริดลีย์ สก็อตต์ ที่ได้กลายเป็นผลงานอมตะสำหรับนักศึกษาสาขาวิชาภาพยนตร์ทั่วโลกไปแล้ว แม้ว่า Splash จะเป็นผลงานที่ส่งให้ชื่อของ ทอม แฮงค์ส กลายเป็นซูเปอร์สตาร์อย่างเต็มตัวในเวลาต่อมา แต่สำหรับฮันนาห์ ผลงานชิ้นต่อ ๆ มาของเธอกลับไม่โดดเด่นนัก เช่นในเรื่อง The Clan of the Cave Bear (1986) ที่ไม่ประสบความสำเร็จไม่ว่าในด้านใด อย่างไรก็ตาม เธอตัดสินใจอย่างชาญฉลาด ที่ร่วมแสดงในเรื่อง Steel Magnolias (1989) แต่คนที่แจ้งเกิดจากเรื่องนี้กลับเป็น จูเลีย โรเบิร์ตส แทน
ด้วยความสวยปานเทพธิดาในนิยาย เธอจึงไม่เคยได้รับบทตัวประกอบเลย ซึ่งเป็นความสำเร็จที่เธอน่าจะภาคภูมิใจ เธอดูน่าอัศจรรย์มากในเรื่อง Steel Magnolias หรือแม้แต่ในเรื่อง Roxanne และ Wall Street (1987) เมื่อย่างเข้าสู่ยุค 90s เธอมีผลงานเรื่อง Crazy People (1990) และ Memoirs of an Invisible Man (1992) และยังคงทำงานของเธออย่างต่อเนื่องใน Grumpy Old Men (1993), Grumpier Old Men (1995), The Real Blonde (1997), The Gingerbread Man (1998) และ My Favorite Martian (1999) เป็นต้น โดยเรื่อง The Gingerbread Man ของโรเบิร์ต อัลท์แมน เป็นโอกาสอันยอดเยี่ยม ที่ให้เธอได้แสดงความสามารถในฐานะนักแสดงอย่างจริงจังอีกครั้ง และทำให้ใคร ๆ ได้เห็นพรสวรรค์ของเธอ ในบทแม่บ้านที่อารมณ์แปรปรวนและเอาแต่ใจตัวเองอย่างมาก
เมื่อกระแสหนังอินดี้นับวันจะยิ่งแรงขึ้น เราได้เห็นฮันนาห์ร่วมแสดงนำในภาพยนตร์เรื่อง Dancing at the Blue Iaguana ในปี 2000, Hard Cash (2001), ในปี 2002 ผู้ชมจะได้พบกับเธอในเรื่อง A Walk to Remember และ Kill Bill
